Salud Pública de México

ESTADO NUTRICIONAL EN NIÑOS MENORES DE SEIS AÑOS Y SU ASOCIACIÓN CON MALARIA Y PARASITISMO INTESTINAL

ESTADO NUTRICIONAL EN NIÑOS MENORES DE SEIS AÑOS Y SU ASOCIACIÓN CON MALARIA Y PARASITISMO INTESTINAL

AUTORES


ALFREDO DOMÍNGUEZ-VÁZQUEZ, M.C.,(1) ALBERTO ALZATE-SÁNCHEZ, M.C(2)

(1) Becario de la OMS/TDR para estudio de postgrado en la Universidad del Valle, Cali. Colombia. Centro de Investigaciones Ecológicas del Sureste. CIES. San Cristóbal de Las Casas. Chiapas. México.
(2) Jefe del Departamento de Microbiología, Universidad del Valle, Cali, Colombia.

RESUMEN

Para determinar la prevalencia del estado nutricional en niños menores de seis años y estudiar su relación con malaria y parasitismo intestinal, se llevó a cabo un estudio epidemiológico de corte transversal en la localidad de Córdoba, municipio de Buenaventura, en la costa del Pacífico Colombiano. La población estudiada fue de 128 niños, a quienes se les aplicó un cuestionario, examen de gota gruesa y serológico por medio de la prueba de inmunofluorescencia indirecta. También se practicaron exámenes coproparasitoscópicos, además de examen médico y clínico antropométrico, el cual consistió en la toma del peso y la talla. Los resultados de esta investigación mostraron una prevalencia del estado nutricional, de acuerdo con la clasificación de Waterlow, de 0.81 por ciento, 17 por ciento y 2 por ciento para el primer, segundo y tercer grado de desnutrición, respectivamente. En cambio con la clasificación de Gómez fue de 49 por ciento, 14 por ciento y 2 por ciento para leve, moderado y severo grados de desnutrición, respectivamente. Cuando se compararon las medias geométricas de los títulos de anticuerpos  y para P. falciparum.  y para  P. vivax, usando la metodología de la clasificación de Waterlow se encontraron asociaciones estadísticas, detectándose que las medias geométricas para P. falciparum, fueron más altas en aquellos niños que no tuvieron desnutrición. Sin embargo para P. vivax las medias geométricas fueron más altas para aquellos niños con algún grado de desnutrición. Sin embargo, cuando se compararon la intensidad de la infección de los helmintos intestinales, la calidad de la vivienda y la duración de la lactancia no se detectaron diferencias significantes. Por lo tanto creemos conveniente continuar con este tipo de investigación, sobre todo con estudios de tipo longitudinal, a fin de detectar asociación causal en la relación nutrición/malaria.

Palabras clave: nutrición, niños, malaria, parasitismo intestinal.

ABSTRACT

In order to determinate the prevalence of the nutritional situation in children under six year of age and to study the relation with malaria and intestinal parasitism and epidemiological study of a cross sectional was carried ou in Cordoba locality, Buenaventura Municipality in the Colombian Pacific Coast. One hundred and twenty eight children were studied to whom a questionnaire, a thick smear examination, and a serological test through the indirected inmunoflorescence reaction was practiced. Coproparasitoscopic examination were also done in addition to medical and clinical anthropometric examinations, the latter consisting of the measurements of weigth and heigth. The results of this investigation showed a prevalence of the nutritional state, according to Waterlow classification, of 0.81 percent, 17 percent and 2 percent for the first, second and thirt degree of malnutrition respectively. Instead, according to the Gómez classification it was 49 percent, 14 percent and 2 percent for the sligth, moderate and severe degrees of malnutrition. When the geometric mean of the antibody titles for P. falciparum and for P.vivax were compared, using the metodology of the Waterlow classification, statistical associations were discovered and it was found that the geometric mean for P. falciparum were heigher in those children that didn't have any malnutrition. Nevertheless, the geometric mean for P. vivax was higher for those children with a certain degree of malnutrition. Nevertheless, when the intensity of infection of the intestinal helminths, the quality of the dwelling and the breast fed time duration were compared, no significant differences were detected. therefore we belive it convenient to keep on with this type of investigation, specially with those longitudinal type studies so as to detect causal association in the relation nutrition/malaria.

Key word: nutrition, children, malaria, intestinal parasitism.


Solicitud de sobretiros: M. en C. Alfredo Domínguez Vázquez. Centro de Investigaciones Ecológicas del Sureste. Carretera Panamericana y Periférico Sur. Apartado Postal No 63 San Cristóbal de las Casas. Chiapas, CP 29290. México.

Introducción

La desnutrición es  la enfermedad más prevalente en todo el mundo en desarrollo. Se estima que en América Látina y el Caribe casi 30 millones de niños están afectados de desnutrición energética proteínica.1 En Colombia, la prevalencia de desnutrición para menores de cinco años de edad está entre el 3 y 21 por ciento a nivel nacional y para la región de la costa pacífica está entre el 12 y el 28 por ciento de acuerdo con la clasificación de la Organización Mundial de la Salud (OMS), según reveló el Estudio Nacional de la Salud2 Pocos son los estudios de nutrición llevados a cabo en la costa pacífica colombiana; además de ser la región más afectada por la malaria en 1983, donde la tasa anual de morbilidad específica por 1 000 habitantes fue de 46.2.3 Según el Ministerio de Salud, el grupo de menores de cinco años es el más afectado por esta enfermedad, teniendo 5.3 veces más riesgo de morir que los demás grupos etáreos.

Existe evidencia de la relación de malaria entre bajo peso al nacer, desnutrición energética proteínica y la patogénesis de anemia.4 Estudios longitudinales sobre la salud de niños mostraron que las enfermedades infecciosas frecuentemente preceden alterando el desarrollo y estado nutricional, en una manera sugestiva de causa a efectos5 En un estudio realizado en niños gambienses, Marsden6 encontró a la malaria como la segunda condición más común asociada con el fracaso de ganar peso; la causa más común fue la diarrea. Sin embargo, en otro estudio llevado a cabo en Paretaveta, donde se aplicaron medidas a base de rociamientos para el control de la malaria, esta medida no produjo cambio significante en el estado nutricional de niños de 1 a 18 meses de edad.7 También en un estudio realizado en El Salvador, no se encontraron diferencias en el estado nutricional de niños de 6-10 años de edad, viviendo en áreas de alta y baja incidencia.8 Esto mismo pudieron observar Edington y Brown, citados por McGregor4 quienes no encontraron evidencia de que niños africanos con desnutrición fueran más susceptibles a malaria que niños bien nutridos, sino por el contrario, Hendrickse y Col.9 encontraron malaria cerebral más comúnmente en niños bien nutridos que en niños con marasmo o Kwashiorkor.

Existe amplia evidencia clínica que la malaria aguda produce inmunosupresión temporal, bloqueando la respuesta inmune de muchos antígenos. En niños con malaria y en animales de laboratorio ha sido demostrada la deficiencia en la capacidad para aumentar la respuesta inmune primera a ciertos antígenos no maláricos. En el estudio realizado por McGregor10 encontró que 14 de 36 niños con malaria, no mostraron anticuerpos después de la inoculación de toxoide tetánico y únicamente cuatro de 30 niños sin malaria no mostraron anticuerpos.

La relación entre parasitismo intestinal y desnutrición se ha analizado a diferentes niveles: experimentación animal, estudios clínicos y trabajos con poblaciones. Los experimentos con animales" han permitido establecer una relación directa entre infestación masiva por parásitos y desnutrición tal como lo demostraron Tripathy y Col.,12 concluyendo que una infección por Ascaris lumbricoides en niños puede producir desnutrición, si se asocia con una carga alta de parásitos y una ingesta calórica baja.

Por otra parte, Murray y Col.13 detectaron una baja prevalencia de malaria en niños severamente infestados con A. lumbricoides, viviendo en un área endémica de alta transmisión y, después de que dichos niños recibieron tratamiento médico antiparasitario, tuvieron cuadros maláricos casi inmediatamente al término del tratamiento.

Con base en lo anterior se decidió realizar un estudio en el corregimiento de Córdoba, Buenaventura, Colombia, para determinar la prevalencia de nutrición en niños menores de seis años y determinar si la presencia de malaria y/o helmintos transmitidos por el suelo, periodo de lactancia y medidas de saneamiento, estaban asociados con desnutrición.

Material y Métodos

El corregimiento de Córdoba está ubicado a aproximadamente 20 km de la cabecera municipal, se encuentra a 75 m.s.n.m., con una temperatura promedio de 25°C, la pluviosidad anual es superior a 8 000 mm y la humedad relativa es de 88 por ciento. Existen 121 viviendas con 573 habitantes, predominando la raza negra. Los menores de seis años ocupan el 23 por ciento de la población total. La mayoría de los habitantes viven de la agricultura, la minería y la explotación de la madera, aunque algunos trabajan como asalariados en Buenaventura, cabecera municipal.

La población menor de seis años de edad fue escogida para el estudio; cada uno de los participantes fue examinado para medidas antropométricas, examen parasitológico, serológico y coproparasitoscópico.

Para establecer el diagnóstico del estado nutricional de la población estudiada se recabaron la edad, el peso y la talla o estatura. Para la talla se utilizó un tablero de madera con 136 cm de longitud y 1 mm de sensibilidad. En los niños menores de dos años la medida correspondió a la talla en decúbito supino o longitud. En los mayores de dos años se tomó la talla de pie, correspondiendo a la altura. Para el peso se utilizó una báscula con 230 kg de capacidad y 0.1 kg de sensibilidad, se calibró dos veces al día. El niño que no era capaz de colocarse solo en la báscula era pesado junto con la madre, determinando el peso en estos niños por diferencia entre el peso de la madre y el peso de ambos. Los procedimientos para obtener estas mediciones fueron realizados por el responsable de la investigación.

Para determinar la prevalencia de desnutrición seutilizó la clasificación de Waterlow, la cual da una idea mejor del estado nutricional de la población. Los indicadores que evalúan achicamiento (stunting), se utilizan para determinar el grado de reducción de la estatura para la edad en un estado de desnutrición crónica, aceptando con retardo leve a quienes tuvieron entre 95-90 por ciento, moderado entre 90-85 por ciento y grave a quien tuviera menos del 85 por ciento.14,15 Para identificar los casos de desnutrición aguda se hizo por medio de los llamados indicadores de desgaste (wasting) como es el peso para la talla. Con este criterio se aceptaron con desnutrición leve a quienes se ubicaron entre 90-80 por ciento, moderada entre 80-70 por ciento y grave menos de 70 por ciento.14 Finalmente se comparó el peso actual contra el peso esperado para la edad16 y se usó la clasificación de Gómez para ubicar como desnutridos I, II y III a quienes tuvieron entre 90-76 por ciento, 75-61 por ciento y menos de 60 por ciento respectivamente.

El examen parasitológico fue hecho por gota gruesa previa deshemoglobinización con azul de metileno y Unción de Giemsa al 3 por ciento. La lectura se realizó con aceite de inmersión, examinando por lo menos 200 campos microscópicos en cada una de las láminas.

El exámen serológico fue hecho con la técnica de inmunofluorescencia indirecta (IFA), se siguió la metodología practicada en el Departamento de Microbiología de la Universidad del Valle, se fijó como límite inferior de positividad la dilución de 1:20. Las muestras de sangre fueron colectadas en capilares heparinizados de 100 ul y conservados a 4°C hasta separar el suero. Una vez separado el suero se procedió a hacer las diluciones en PBS + merthiolate al 10 por ciento, las cuales se conservaron congeladas a -20°C hasta hacer la inmunofluorescencia indirecta. Para la lectura de las láminas se utilizó un microscopio Nikon Optiphot con lámpara halógena de 12V-50W.

El examen coproparasitoscópico fue realizado por el método directo;17 las heces fecales fueron colocadas en una solución a base de merthiolate, iodo y formol (MIF), para preservar los parásitos intestinales,18 ya que las muestras fueron examinadas en el laboratorio de parasitología de la Universidad del Valle, donde se procesaron haciéndose un recuento de huevos de helmintos en una preparación microscópica (suspensión de 2 mg de heces en solución MIF).

Los datos fueron analizados por computador. Las pruebas de Chi-cuadrado, "t" de Student y "Z" para diferenciasen proporciones y promedios fueron aplicadas para determinar la relación significante entre nutrición y malaria, parasitismo intestinal, saneamiento y lactancia.

Resultados

Un total de 128 niños menores de seis años de edad fueron estudiados, el 58.6 por ciento correspondió al sexo masculino y e1 41.4 por ciento correspondió al sexo femenino, las diferencias fueron significativas (p< 0.01). El 78 por ciento fueron de raza negra y sólo el 22 por ciento fueron mestizos; estas diferencias fueron también significativas (p<0.01).

NUTRICION Y MALARIA

De acuerdo con la clasificación de Waterlow (peso/talla y talla/edad), el 0.8 por ciento tuvo desnutrición de primer grado, el 17 por ciento de segundo grado y el 2 por ciento tuvo desnutrición de tercer grado. En cambio con la clasificación de Gómez, el 49 por ciento tuvo desnutrición leve, el 14 por ciento moderada y el 2 por ciento tuvo desnutrición severa; observándose diferencias importantes en el grado leve de desnutrición para esta clasificación comparándolo con el resultado obtenido con la clasificación de Waterlow.

En el Cuadro I se muestra la prevalencia de los grados de intensidad nutricional según la clasificación de Waterlow por grupos de edad; la prevalencia más alta correspondió al grado II de desnutrición, con 24 por ciento y 26 por ciento en los grupos de edad de 24-35 y 48-59 meses de edad, respectivamente. Analizando separadamente el déficit peso/talla y talla/edad, por grupos de edad, se observaron las prevalencias más altas para el déficit talla/edad en todos los grupos de edad excepto en el grupo de 0-5 meses. Para el déficit peso/talla las prevalencias aumentan con la edad, la más alta correspondió al grupo de 60-71 meses, como se puede observar en el Cuadro II.





El Cuadro III muestra los números absolutos según peso/talla y talla/edad, las diferencias no fueron significativas (p>0.05). En el Cuadro IV se observan los resultados de la talla para la edad (stunting), el 39 por ciento presentaron desnutrición crónica leve, el 15 por ciento moderada y el 3 por ciento desnutrición severa. El Cuadro V muestra los resultados del peso para la talla (wasting), donde el 26 por ciento de la población estudiada presentó desnutrición aguda leve y únicamente el 2 por ciento moderada. No se observó desnutrición severa.







La prevalencia de malaria (gota gruesa) fue de 0.78 por ciento, correspondiendo el único caso positivo a P. vivax. Los resultados de la prevalencia de anticuerpos determinados por inmunofluorescencia indirecta se muestran por grupos de edad en la figura 1. La prevalencia para P. falciparum fue del 69 por ciento, aumentando con la edad. Para P. vivax correspondió al grupo de 12-23 meses con un 42 por ciento. La prevalencia total de anticuerpos para P. falciparum + P. vivax fue del 21 por ciento.



La edad media en meses fue muy similar para positivos y negativos a 
P. vivax; sin embargo, para P. falciparum la edad media fue menor en los niños sin anticuerpos que en aquellos con IFA positiva, siendo las diferencias significativas (p< 0.01).

En la Figura 2 se muestran las medias geométricas de los títulos de anticuerpos positivos a P. falciparum y a P. vivax por grupos de edad, la media fue obtenida con el logaritmo base 10. Se observó que las medias geométricas fueron más altas para P. vivax en todos los grupos de edad que para P. falciparum; sin embargo existe menor variabilidad en las medias geométricas de P. falciparum, con límites de confianza de 68 por ciento. Las medias para P. vivax aumentan muy discretamente con la edad a excepción de los grupos 0-11 y 12-23 meses. En cambio el comportamiento de las medias geométricas para P. falciparum es muy irregular. Las diferencias observadas en las medias geométricas de los títulos de anticuerpos para P. falciparum y P. vivax, 1.67 y 2.32, respectivamente, fueron significativas (p< 0.01).



Cuando se compararon estadísticamente las prevalencias del estado nutricional según la clasificación de Waterlowy separadamente el déficit peso/talla y talla/edad entre negativos y positivos a P. falciparum y a P. vivax, no se encontraron diferencias significativas (p>0.05).

Comparando las medias geométricas de los títulos de anticuerpos positivos a P. falciparum con los diferentes grados de nutrición y usando la clasificación de Waterlow, encontramos que los niños sin desnutrición tuvieron títulos más altos (1.88) que aquellos que, considerados como normales cuando se utiliza la clasificación conjuntamente, tedrían algún grado de desnutrición utilizando separadamente las relaciones peso/talla (P/T) y talla/edad (T/E) (1.63), las diferencias fueron significativas, (p<0.05), Figura 3A. También se observaron diferencias significativas (p<0.05) cuando se compararon aquellos niños sin desnutrición con aquellos que estarían desnutridos utilizando combinadamente la relación peso/talla y talla/edad, Figura 3B. Sin embargo, no hubo diferencias entre niños normales y desnutridos, usando la clasificación de Waterlow, Figura 3C. Cuando se compararon las medias geométricas, usando separadamente las relaciones peso/talla y talla/edad, las diferencias fueron significativas (p<0.01) de aquellos sin ningún grado de desnutrición con aquellos que tendrfan nutrición normal de acuerdo con la relación talla/edad, Figura 3D. También se observó signi¬ficancia (p<0.05), haciendo esta misma comparación pero con la relación peso/talla, Figura 3E. Finalmente cuando comparamos los niños sin desnutrición con los desnutridos de acuerdo con la relación talla/edad, Figura 3F y peso/talla, figura 3G, no se encontraron diferencias significativas.




Todas las anteriores comparaciones se hicieron también para
P. vivax como se observa en la Figura 4, cuando se compararon las medias geométricas, usando separadamente las relaciones P/T y T/E, las diferencias fueron significativas (p<0.05), de los niños sin desnutrición con aquellos niños que tienen nutrición normal de acuerdo con la relación de peso/talla, Figura 4E. Con las otras combinaciones no se encontraron diferencias significativas. Sin embargo, las medias geométricas de P. vivax fueron más altas usando las comparaciones de P/T y T/E separadamente en aquellos niños con algún grado de desnutrición como se muestra en la Figura 4F y 4G.



NUTRICION Y PARASITISMO INTESTINAL

La prevalencia total de helmintos intestinales fue de 78 por ciento. El examen coproparasitoscópico se realizó en 127 niños, quienes tuvieron tricocéfalos en el 69 por ciento, áscaris se detectó en el 63 por ciento y uncinarias en el 12 por ciento. En el Cuadro VI se muestra la intensidad de la infección de estos helmintos intestinales, observándose infecciones moderadas y severas en áscaris y tricocéfalos.



La ascariasis ocurrió más frecuentemente en niños de 60-71 meses (82%) las diferencias fueron significativas (p<0.01). La tricocefalosis se presentó con más frecuencia en el grupo de 36-47 meses (84%), siendo las diferencias significativas (p<0.01), y finalmente la uncinariasis ocurrió frecuentemente en el grupo de 60-72 meses (23%), las diferencias no fueron significativas, (p>0.05) como se muestra en el Cuadro VII.



Cuando comparamos la intensidad de la infección de los helmintos intestinales (media aritmética), de áscaris, tricocéfalos y uncinarias, usando la clasificación de Waterlow, para esto se hicieron las mismas comparaciones que se realizaron para malaria. Unicamente se encontraron diferencias significativas (p<0.05), cuando se compararon aquellos niños con Ascaris lumbricoides, sin ningún grado de desnutrición (272) con aquellos que tendrían nutrición normal de acuerdo con la relación talla/edad y déficit peso/talla (122). En las otras comparaciones no se encontraron diferencias significativas. Comparando las prevalencias de los parásitos intestinales analizados y manejando la misma metodología utilizada con la intensidad de la infección, no se encontraron diferencias significativas.

NUTRICION Y LACTANCIA

La lactancia fue de 90 por ciento, con rango de 1-36 meses y el 64 por ciento de las madres alimentaron a sus hijos por más de seis meses. No se encontraron diferencias significativas, siguiendo la metodología ya descrita para el análisis; usando el promedio aritmético en meses del periodo de lactancia. El promedio aritmético más alto fue de 12.9 meses (±2.7 meses de lactancia con 2 errores estándar), que correspondió al grupo de aquellos niños con nutrición normal para la relación peso/talla pero con desnutrición para la relación talla/edad. El promedio más bajo fue de 7.8 meses (±2.1 meses con 2 EE), y correspondió al grupo de nutrición normal para la relación talla/edad pero con desnutrición para la relación peso/talla.
 

Discusión

El estudio antropométrico reveló que el 19.4 por ciento de los niños sufrieron desnutrición leve a severa y correspondió a la desnutrición moderada el porcentaje más alto (17%), usando la clasificación de Waterlow, la cual nos brinda una idea más clara de la situación nutricional. Sin embargo, se logra una estimación más específica usando las relaciones peso/talla y talla/edad separadamente, con las cuales podemos diferenciar si se trata de una desnutrición aguda o crónica, respectivamente. Las prevalencias más altas se observaron en el déficit talla/edad, en particular para el grado leve (39%), como se observó en el Cuadro IV, donde la prevalencia de desnutrición crónica fue de 57 por ciento, en cambio la prevalencia de desnutrición aguda, observada por la relación peso/talla, fue únicamente del 28 por ciento, observada en el Cuadro V.

Cuando se utilizó la clasificación de, Gómez,19 se detectó el 64 por ciento de desnutrición, con prevalencia más alta de 149 por ciento para el grado leve, observándose diferencias significativas en relación con la prevalencia de desnutrición encontrada con la clasificación de Waterlow. Por lo tanto consideramos que esta última debería utilizarse en este tipo de estudio y así detectar específicamente el problema nutrición. La prevalencia de la desnutrición encontrada con la clasificación de Gómez es muy parecida a la reportada por el Estudio Nacional de Salud,2 en cambio la prevalencia disminuye cuando se utiliza la clasificación de Waterlow. Sin embargo, el hecho de haber utilizado este tipo de metodología no era específicamente la de detectar la prevalencia de desnutrición sino la de buscar asociación estadística con las variables antes citadas para iniciar un nuevo enfoque en la detección de factores biológicos que expliquen la situación nutricional de la población estudiada.

Por otra parte llama la atención la alta tasa de prevalencia de seropositividad obtenida en este estudio, comparada con los resultados de otras investigaciones,20,21 particularmente con un estudio realizado en México, donde la prevalencia fue 3.01 en niños menores de cinco años de edad,21 Este hallazgo afectó el tamaño de población estudiada, ya que se esperaba con base en registros previos, una baja prevalencia malárica donde pudiéramos tener menos positivos y más negativos a serología.

El hecho de encontrar títulos más altos contra P. falciparum en los niños en estado de nutrición óptimo, aparece en contradicción con el hallazgo para P. vivax, donde los títulos más altos aparecen en niños con déficit nutricional. El carácter crónico de las infecciones por P. vivax puede estar explicando en alguna medida las diferencias encontradas, pero no se puede descartar en el caso de P. falciparum que estos niños bien nutridos estén sufriendo parasitemias altas por la relación encontrada, en modelos animales, entre ingesta alta de ácido fólico y parasitemias altas.4

Por otra parte, la intensidad de las helmintiasis intestinales, la calidad de la vivienda o la duración de la lactancia no están interactuando en la relación nutrición malaria, sin embargo, se requerirán estudios con un tamaño de muestra mucho más grande para aclarar estas interrelaciones, esto debido a la prevalencia tan alta de malaria detectada por serología. A pesar de que Murray y Col.,13 reportaron que en niños severamente infestados con A. lumbricoides, presentan baja prevalencia de malaria, a causa de un balance ecológico entre los dos parásitos, produciendo inmunosupresión. Sin embargo esta supresión no la pudimos observar en este estudio en aquellos niños con parasitismo intestinal.

Los estudios de otros países generalmente comparan el estado nutricional de niños viviendo en un área endémica, con niños viviendo en áreas no endémicas (El Salvador),8 o la mejoría del estado nutricional en niños tratados sistemáticamente contra malaria.7 Los resultados de estos estudios no muestran asociación entre el estado nutricional y el riesgo de contraer malaria en niños dentro de un área endémica. Sin embargo, pocos son los estudios que se han realizado asociando el estado nutricional y la prevalencia e incidencia de malaria infantil, sobre todo en América.

El presente estudio tuvo carácter exploratorio, pero pretende abrir una nueva frontera en el campo de la investigación pediátrica, estudiando por primera vez la presencia de títulos de anticuerpos contra malaria y su relación con el estado nutricional.

Finalmente creemos conveniente continuar con este tipo de investigación, sobre todo con estudios de tipo longitudinal, a fin de detectar asociación causal en la relación nutrición/malaria.

AGRADECIMIENTOS

Expresamos nuestros sinceros reconocimientos a las siguientes personas que colaboraron en la realización de este trabajo: Dr. Sócrates Herrera, Biol. Fanny de Carvajal y Bacterióloga Consuelo Clavijo, del Departamento de Microbiología de la Universidad del Valle.

Esta investigación recibió apoyo financiero del Programa Especial para Investigación y Entrenamiento en Enfermedades Tropicales PNUD/Banco Mundial/WHO.

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