Salud Pública de México

PREVALENCIA Y FACTORES DE RIESGO ASOCIADOS A HEPATITIS "C" EN DONADORES DE SANGRE EN EL MUNICIPIO DE DURANGO, MÉXICO 

PREVALENCIA Y FACTORES DE RIESGO ASOCIADOS A HEPATITIS "C" EN DONADORES DE SANGRE EN EL MUNICIPIO DE DURANGO, MÉXICO 

AUTORES

JESÚS FERNANDO GUERRERO-ROMERO, M.C.,(1) ANTONIO CASTAÑEDA, M.C.,(2) MARTHA RODR?GUEZ-MORAN, M.C.(3)

(1) Coordinación Delegacional de Investigación, Instituto Mexicano del Seguro social (IMSS), Durango, México.
(2) Banco de Sangre, Hospital General de Zona No. , IMSS, Durango, México.
(3) Hospital General de Zona No. 1, IMSS, Durango México.

RESUMEN

. Determinar la prevalencia de anticuerpos antivirus de la hepatitis C (Ac-VHC+) y los factores de riesgo asociados en donadores de sangre voluntarios del municipio de Durango, México. Material y métodos. Para estimar la prevalencia de Ac-VHC+ se incluyeron 5 915 donadores de sangre voluntarios que acudieron al banco de sangre del Instituto Mexicano del Seguro Social y al Centro Estatal de la Transfusión Sanguínea en el periodo de junio de 1993 a diciembre de 1994. Para identificar los factores de riesgo asociados se diseñó un estudio de casos y controles; se consideró caso a los sujetos con Ac-VHC+; por cada caso se incluyeron tres controles pareados con base en las características sociodemográficas. Para identificar la presencia de factores de riesgo para hepatitis viral C se realizó una historia clínica dirigida. El Ac-VHC se determinó con el reactivo de segunda generación UBI VHC EIA. Resultados. La prevalencia de Ac-VHC+ fue de 1.47 por 100 donadores; en los del área urbana fue 1.54% y en los de la rural, 1.34%; no se identificó historia de migración laboral. Para el estudio de factores de riesgo se incluyó a la totalidad de individuos con Ac-VHC+ (87) y 270 controles. Los principales factores de riesgo fueron el antecedente de transfusión sanguínea (razón de momios -RM- 14.80, intervalo de confianza -IC- 95% 4.97-47.17), y la relación sexual promiscua o con prostitutas (RM 6.53, IC 95% 2.61-16.54). Conclusiones. La elevada prevalencia podría explicarse por un sistema inapro¬piado de vigilancia epidemiológica de la población expuesta a riesgo. Es necesario el escrutinio serológico rutinario en donadores de sangre voluntarios y en prostitutas(os).

ABSTRACT

To determine the prevalence of anti-viral hepatitis C antibodies (HCV-Ab+) in voluntary blood donors and to identify the main risk factors associated with it. Material and methods. A case-control study was conducted over a 20-month period beginning in June 1993. A clinical history was obtained from all blood donors seen at the Centro Estatal de la Transfusión Sanguínea (State Blood Transfusion Center) and the Instituto Mexicano del Seguro Social in Durango, Mexico. HCV-Ab+ was determined in 5 915 serum assays using the second generation enzymatic immunoassay (UBI HCV EIA). Results. The prevalence of HCV-Ab+ was 1.47 per 100 donors. The HCV-Ab+ prevalence was similar for urban and rural donors (1.54% and 1.34%) with no history of work migration. The main risk factors associated with HCV were a history of transfusions, (odds ratio -OR- 14.80, 95% confidence interval -CI-4.97-47.17) and sexual promiscuity or intercourse with prostitutes, (OR 6.53, 95% CI 2.61-16.54). Conclusions. The high prevalence of HCV-Ab+ may be explained by the lack of epidemiological surveillance of the population at risk. These data underscore the need for routine screening of HCV-Ab among voluntary blood donors and male or female prostitutes.

Introducción

LA HEPATITIS VIRAL C (HVC) es la causa más frecuente de hepatitis no A no B asociada a transfusión.1-5 La principal vía de transmisión es parenteral (transfusión sanguínea, uso de drogas intravenosas, tatuajes, acupuntura, hemodiálisis). El origen de la infección no se puede determinar2,5 en 40 a 50% de los casos positivos; se estima que 50 a 70% de los pacientes con anticuerpos antivirus de la hepatitis C (Ac-VHC) desarrollarán hepatitis crónica activa y 10 a 20% cirrosis hepática, además de que muestran un aumento en el riesgo de desarrollo de hepatocarcinoma.1,6 Aunque la HVC se considera como una enfermedad de transmisión fundamentalmente parenteral, existen estudios epidemiológicos que postulan como posibles factores de riesgo la práctica heterosexual promiscua y la homosexualidad.1,2,7,8 La seroprevalencia de hepatitis C tiene patrones regionales; en poblaciones generales no sujetas a los factores de riesgo conocidos la prevalencia varía de 0.7 a 1.25%.9-10 Los métodos de laboratorio para identificar el Ac-VHC han tenido un rápido desarrollo y han permitido conocer más íntimamente la fisiopatogenia del proceso infeccioso y la estructura del genoma viral.3,4 Las pruebas comerciales de detección utilizan técnicas de inmunoensayo enzimático y varían una de otra en la inclusión de nuevos antígenos de las porciones estructurales, no estructurales o de la cápside del genoma del virus; las pruebas de segunda generación incluyen a la proteína no estructural c33c y a la primera proteína estructural c22-3, las cuales permiten el diagnóstico del 90 al 96% de los casos con HVC y la reclasificación de muchos casos de supuestas formas criptogénicas y esporádicas.11 En este trabajo se determina la seroprevalencia de anticuerpos antivirus de la hepatitis C y la significancia de los factores de riesgo asociados en donadores de sangre voluntarios en el municipio de Durango, México.

Material y Métodos

Para estimar la prevalencia de Ac-VHC se incluyeron 5 915 donadores de sangre voluntarios que acudieron, de junio de 1993 a diciembre de 1994, al Banco de Sangre del Instituto Mexicano del Seguro Social (IMSS) y al Centro Estatal de la Transfusión Sanguínea de la Secretaría de Salud en la ciudad de Durango, México. En éstos se recibe aproximadamente el 95% de las donaciones de sangre del municipio de Durango, que tiene 199 737 habitantes mayores de 18 años, 84.10% de los cuales residen en el área urbana y 15.9% en la rural.

Para identificar los factores de riesgo asociados se diseñó un estudio de casos y controles. Se consideró caso a los donadores de sangre voluntarios con seroposi tividad al Ac-VHC y controles a los donadores seronegativos; se incluyó a sujetos con Ac-VHC+ de nueva detección captados durante el periodo de estudio; por cada caso se incluyeron tres controles pareados (270) con base en las características sociodemográficas (edad, sexo, escolaridad, estado civil y procedencia urbana o rural).

Previo consentimiento de los donadores se realizó historia clínica a fin de identificar la presencia de factores de riesgo para la transmisión parenteral de VHC (antecedente de hemotransfusión, acupuntura o tatuaje, cirugías previas, atención estomatológica y uso de drogas intravenosas-IV); determinar los hábitos de la conducta sexual, antecedentes de convivencia con personas ictéricas, lugar de residencia, escolaridad, estado civil, edad; así como identificar la presencia de estigmas de hepatopatía crónica (ictericia, ascitis, red venosa colateral, telangiectasias).

Se estableció la seropositividad de Ac-VHC por el método de ELISA con el reactivo de segunda generación UBI HVC EIA (Organon Teknica), que utiliza péptidos sintéticos del virus de la hepatitis C. Se consideraron como variables independientes a los factores de riesgo (exposición parenteral) y como dependiente a la presencia de Ac-VHC+. La fuerza de asociación entre los factores de riesgo y la presencia de Ac-VHC se estableció con el cálculo de la razón de momios (RM), en todos los casos con intervalo de confianza (IC) de Cornfield del 95%; la significancia estadística se determinó con chi cuadrada o con prueba exacta de Fisher. Los datos estadísticos fueron procesados en el paquete SPSS/PC.

Resultados

De los 5 915 donadores, 580 (9.8%) fueron del sexo femenino y 5 335 (90.2%) del masculino (relación masculino- femenino de 9.5:1), con edad promedio de 30.1±8 años (21-68); de ellos, 87 tuvieron Ac-VHC+ lo que da como resultado una prevalencia de 1.47 por 100 donadores. La edad promedio de los donadores con Ac-VHC+ fue de 38.7±12 años (23-68). La distribución por sexo del hallazgo del Ac-VHC+ fue similar, 1.55% (9 de 580) y 1.46% (78 de 5 335) para los donadores femeninos y masculinos respectivamente. El 1.54% (58 de 3 762) de los donadores del área urbana y 1.34% (29 de 2 153) de la rural tuvieron Ac-VHC+; no se encontró historia de migración laboral en ellos.

En el segundo semestre de 1993 se detectaron 28 donadores con Ac-VHC+ de un total de 1 832, lo que da como resultado una prevalencia de 1.52 x 100 donadores, mientras que en 1994 la prevalencia fue de 1.44 x 100; esto implica una disminución de 8 x 10 000 donadores entre ambos periodos.

La escolaridad promedio fue de 5±3.7 años (0-20); el Ac-VHC predominó en el grupo con escolaridad de 0-6 años, en el que la prevalencia fue de 2.48 por 100 donadores, mientras que en el grupo con escolaridad mayor de 9 años no se identificó ningún caso seropositivo.

Para el estudio de los factores de riesgo asociados a la ocurrencia de infección, se incluyeron los 87 donadores con Ac-VHC+ y 270 controles seronegativos. Las características de ambos grupos se muestran en el cuadro I, en donde destaca el bajo nivel de escolaridad de la población y la distribución similar de los factores sociodemográficos de los donadores incluidos.


  

La totalidad de los donadores negaron antecedentes de ictericia previa y al momento de la entrevista se refirieron asintomáticos; en ningún caso se encontraron estigmas clínicos de hepatopatía crónica.

Se documentó antecedente de transfusión sanguínea en 6.7% (24 de 357), de los cuales 79.1% (19 de 24) tuvieron Ac-VHC+ (X2= 38.79, p= 0.00000001, RM cruda de 14.80, IC 95% 4.97-47.17); el promedio de unidades de sangre transfundidas fue de 2.7±1.7 U (1-6). En los donadores que habían recibido más de dos transfusiones (12.5%, 3 de 24), el hallazgo de Ac-VHC+ fue de 66.6% (prueba exacta de Fisher con p= 0.52).

Veinticinco donadores (7.0%) tuvieron relación sexual con prostitutas(os) o con más de tres parejas sexuales en los seis meses previos a la entrevista, de los que 60% (15 de 25) tuvieron Ac-VHC+ (X2= 21.09, p= 0.0000044, RM cruda de 6.53, IC 95% 2.61-16.54).

Se encontró Ac-VHC+ en 35.6% de los donadores sin factores de riesgo (31 de 87) y en 64.4% (56 de 87) de los que tenían algún factor de riesgo (X2= 110.79, p= 0.0000001, RM cruda de 17.70, IC 95% 9.31-33.91). El 35.6% de los donadores con Ac-VHC+ se clasificaron como hepatitis esporádica al no encontrar exposición a los factores de riesgo conocidos (cuadro II).





Discusión

La prevalencia de Ac-VHC+ informada en otros países varía de 0.5 a 2.2%;3,12,13 en México se sabe poco acerca de su frecuencia,14 pero los esfuerzos actuales dirigidos a determinar la prevalencia de seropositividad al Ac-VHC en las diferentes regiones permitirán conocer su distribución. El escrutinio serológico en los donadores de sangre voluntarios permite estimar la prevalencia de Ac-VHC en población abierta, generalmente asintomática, en la que se aprecian variaciones regionales que parecen derivarse, entre otras causas, de la existencia de zonas endémicas de hepatitis C12 y de los esfuerzos de vigilancia epidemiológica. Sin embargo, existe una mayor frecuencia de donadores de sexo masculino, que se repite en todos los bancos de sangre, determinando un porcentaje menor de mujeres incluidas, y en ese sentido, generando una fuente potencial de sesgo.

En Durango, el escrutinio rutinario de sangre con pruebas de ELISA de segunda generación en donadores voluntarios inició en junio de 1993; por esa razón inclui¬mos el periodo correspondiente al segundo semestre de ese año, que refleja la prevalencia de Ac-VHC+ antes de iniciar el control estricto de la sangre transfundida, y el de 1994, un año posterior al inicio de dicho esfuerzo; entre ambos periodos se observa una disminución de la prevalencia que pudiera considerarse como resultado de una vigilancia epidemiológica más adecuada de la sangre transfundida. En Yucatán, Góngora-Biachi y colaboradores10 encontraron una prevalencia de 1.25 x 100 en donadores voluntarios de sangre; en Puebla, Venegas y colaboradores,15 de 1.1 x 100; en el D.F. el Centro Nacional de la Transfusión Sanguínea de la Secretaría de Salud,16 de 1.2 x 100; por otra parte, Barrera-Maldonado y colaboradores17 informaron una prevalencia de 0.42 x 100 en trabajadores de la salud; más recientemente Souto-Meiriño y colaboradores,14 de 0.61 x 100 en pacientes de un hospital privado de la Ciudad de México, y Hernández-Pérez y colaboradores,18 de 0.74 x 100 en personal militar donador de sangre. En nuestra población la prevalencia de hepatitis C fue más elevada (1.47%) que los informes previos en el país, lo que podría explicarse con base en diferencias de las poblaciones estudiadas: resulta muy parecida a la de las muestras que incluyeron donadores voluntarios en población abierta; mientras que difiere significativamente, por ejemplo, de la estudiada por Souto-Meiriño y colaboradores/4 que es usuaria de servicios médicos privados, con un nivel socioeconómico alto, en los que se ha descrito una menor frecuencia de Ac-VHC+.19

En el 35.6% de los casos con Ac-VHC+ de esta serie, no se identificó exposición a los factores de riesgo establecidos para la transmisión del virus estudiado; los hallazgos de la frecuencia de hepatitis C esporádica varían del 16 al 51%19-21 y pueden ser resultado del desconocimiento actual de las vías de propagación de la infección o de insuficiente información proporcionada por los pacientes.

La hepatitis viral es la complicación postransfusional más común,19,20 con una incidencia de 9.2% en personas que recibieron en promedio 3.7 U de sangre;5 sin embargo, muestra una tendencia decreciente,i9 secundaria al control estricto de la sangre transfundida y al uso de reactivos de mayor sensibilidad y especificidad.5,12,14,19 De manera semejante, el principal factor de riesgo para Ac-VHC+ en la población que estudiamos fue la transfusión sanguínea.

Otras vías parenterales como el uso de tatuajes, acupuntura y drogas IV, que son factores de riesgo comunes en EUA,3,19-21 tuvieron una frecuencia muy baja en esta serie y no se asociaron a seropositividad al Ac-VHC; no se identificaron usuarios de drogas IV y el porcentaje de personas con tatuajes o acupuntura fue de 0.4%, lo que puede ser reflejo del comportamiento sociocultural y económico de la población.

En este estudio, como en informes previos,'" en el grupo de pacientes con Ac-VHC+ predominó una escolaridad baja (menor de seis años), la que se refiere asociadaaun nivel socioeconómico igualmente bajo; se encuentra, por ejemplo, en el 90% dela población negra, hispánica o de otros grupos raciales con Ac-VHC+ en EUA.19 Los factores de riesgo para hepatitis C relacionados con el nivel socioeconómico no se conocen aún, pero los bajos niveles de escolaridad y nivel socioeconómico son hallazgos asociados de manera consistente a una mayor frecuencia de hepatitis C.2.19-22

La prevalencia de seropositividad en donadores del área urbana y rural fue similar, no obstante que las condiciones de acceso a los servicios de urbanización son diferentes, por lo que las condiciones subyacentes de riesgo a hepatitis C en la comunidad no parecen estar relacionadas con la disponibilidad de los mismos.

El antecedente de convivencia con personas ictéricas fue de 0.3%, no asociado a Ac-VHC+. Alter y colaboradores19 señalan que tal exposición es un factor de riesgo significativo; en este estudio, por el número de personas en que se identificó ese antecedente, no es posible concluir sobre su importancia en la propagación de hepatitis C.

Uno de los aspectos de mayor controversia es la transmisión sexual del virus de la hepatitis C; en 1989 Alter y colaboradores2 encontraron, en un estudio de casos y controles que incluyó a 140 pacientes con hepatitis C, que la transmisión heterosexual podría jugar un importante papel en la diseminación de la infección. A partir de estas primeras observaciones, se han desarrollado múltiples estudios tendientes a determinar el riesgo del contacto sexual en la propagación de la hepatitis C; algunos resultados sugieren que es una vía probable de transmisión,1,2,7,23-28 otros no demuestran evidencia directa.8,29-34 Los reactivos de primera generación utilizados para la detección del Ac-VHC, que aumentan los falsos positivos y la posibilidad de que coexistieran otros factores de riesgo no detectados en las parejas estudiadas,8 pudieran ser variables que dificultan la interpretación de los resultados. Sin embargo, Akahane y colaboradores27 estudiaron 154 cónyuges de pacientes con Ac-VHC+ en los que se descartó la existencia de otros factores de riesgo y se detectó el ARN del VHC mediante la reacción en cadena de la polimerasa, y concluyeron que tienen mayor riesgo de adquirir la infección. Es posible que la transmisión de VHC por vía sexual tenga relación con el ciclo de replicación del virus,28,35 o con la exposición repetida y crónica.27-28 En este estudio, la RM mostró una fuerte asociación entre Ac-VHC+ y relación sexual promiscua y en clientes asiduos a prostíbulos, quienes no tenían antecedentes de transfusión u otros factores de riesgo parenterales para hepatitis C; es posible que la probable existencia, no detectada, de otros factores de riesgo influya en la interpretación de nuestros resultados; sin embargo, parece recomendable el uso de preservativo en la relación sexual promiscua o con cónyuges seropositivos al Ac-VHC, ya que los datos disponibles actualmente sugieren la posibilidad, pequeña pero real, de transmisión sexual del VHC26 que obliga, por otra parte, al escrutinio de Ac-VHC en las parejas sexuales de los pacientes seropositivos.

Bibliografía

  1. Eyster ME, Alter HJ, Aledort LM, Quan S, Hatzakis A, Geodert JJ. Heterosexual co-transmission of hepatitis C virus (HCV) and human immunodeficiency virus (HIV). Ann Intern Med 1991;115:764-768.
  2. Alter MJ, Coleman PJ, Alexander J, Kramer E, Miller JK, Mandel E et al. Importance of heterosexual activity in the transmission of hepatits B and non-A, non-B hepatitis. JAMA 1989;262(9):1201-1205.
  3. Esteban JI, López-Talavera JC, Genescá J, Madoz P, Viladomiu L, Muñiz E et al. High rate of infectivity and liver disease in blood donors with antibodies to hepatitisC virus. Ann Intern Med 1991;115:443-449.
  4. Bruix J, Barrera JM, Calvet X, Ercilla G, Costa J, Sánchez-Tapias JM. Prevalence of antibodies to hepatitis C virus in Spanish patients with hepatocellular carcinoma and hepatic cirrhosis. Lancet 1989;2:1004-1006.
  5. Stevens CE, Taylor PE, Pindyck J, Choo QL, Bradley D, Kuo G et al. Epidemiology of hepatitis C virus. JAMA 1990;263(1):49-53.
  6. Dienstag JL. Non-A, non-B hepatitis. I. Recognition, epidemiology and clinical features. Gastroenterologie 1983; 85:439-462.
  7. Tedder RS, Gilson RJC, Briggs M, Loveday C, Cameron CH, Garson JA et al. Hepatitis C virus: Evidence for sexual transmission. BMJ 1991;302:1299-1302.
  8. Bresters D, Mauser-Bunschoten EP, Reesink HW, Roosendaal G, Van der Poel CL, Chamuleau RAFM et al. Sexual transmission of hepatitis C virus. Lancet 1993;342:210-211.
  9. Islas S, Dehesa M, Yamaguchi K, Nishimura Y, Kawano F, Silva R et al. Anticuerpos contra hepatitis C en donadores voluntarios en la Ciudad de México. Comparación de dos métodos de ELISA. Rev Gastroenterol Mex 1993;57supl. 3:282.
  10. Góngora-Biachi RA, González-Martínez P, Puerto FI, Yamaguchi K, Nishimura Y, Takatsuki K. Antibodies to hepatitis C virus in people from Yucatan Mexico. Rev Invest Clin 1992;44:284.
  11. Lisker-Melman M, Cote Ch. Marcadores serológicos de hepatitis viral. Rev Gastroenterol Mex 1993;58(2): 154-162.
  12. Van der Poel CL, Cuypers HT, Reesink HW. Hepatitis C virus six years on. Lancet 1994;344:1475-1479.
  13. Simonetti RG, Cammá C, Fiorello F, Cottone M, Rapicetta M, Marino L et al. Hepatitis C virus infection as a risk factor for hepatocellular carcinoma in patients with cirrhosis. Ann Intern Med 1992;116(2):97-102.
  14. Souto-Meiriño CA, Simón Domínguez J, Pulido-Priego MA, Hernández-Pérez A, García-Hernández IC, Del Río-Chiriboga CA. Prevalencia de marcadores para hepatitis A, B y C en un Hospital de México. Salud Publica Mex 1994;36(3):257-262.
  15. Venegas MJ. Prevalencia de marcadores serológicos de agentes infecciosos en donadores de sangre. Puebla. México. En: Memorias del II Congreso Iberoamericano de Bancos de Sangre y Medicina Transfusional. Acapulco, Gro. Secretaría de Salud, 1993:71.
  16. Herrera F, Piedras J, Lira MO, Cinco G. Seroprevalencia de anticuerpos contra el virus de la hepatitis C en donadores de sangre. En: Memorias del II Congreso Iberoamericano de Bancos de Sangre y Medicina Transfusional. Acapulco, Gro. Secretaría de Salud, 1993:87.
  17. Barrera-Maldonado MA, Rivera-Olivas J, Jáuregui-Cruz A, Ramos-Martínez J, Heredia-Méndez BE. Prevalencia del virus de la hepatitis C en trabajadores de la salud. Rev Gastroenterol Mex 1993;57supl. 3:281.
  18. Hernández-Pérez RE, Frías-Salcedo J, Del Angel-Guevara O. Seroprevalencia de anticuerpos contra el virus de la hepatitis C en militares donadores de sangre del Hospital Central Militar. Rev Gastroenterol Mex 1994;supl. 4:695.
  19. Alter MJ, Hadler SC, Judson FN, Mares A, Alexander J, Ya Hu P et al. Risk factors for acute non-A, non-B hepatitis in the United States and association with hepati¬tis C virus infection. JAMA 1990;264(17):2231-2235.
  20. Meyer RA, Gordon SC. Epidemiology of hepatitis C virus infection in a suburban Detroit community. Am J Gastroenterol 1991;86(9):1224-1225.
  21. Caldwell SH, Jeffers LJ, Ditomaso A, Millar A, Clark RM, Rabassa A et al. Antibodies to hepatitis C is common among patients with alcoholic liver disease with and without risk factors. Am J Gastroenterol 1991;86(9): 1219-1222.
  22. Alter MJ, Gerety RJ, Smalwood LA. Sporadic non-A, non-B hepatitis: Frequency and epidemiology in an urban US population. J Infect Dis 1982;145:886-893.
  23. Peano GM, Fenoglio LM, Menardi G, Balbo R, Marenchino D, Fenoglio S. Heterosexual transmission of hepa¬titis C virus in family groups without risk factors. BMJ 1992;305:1473-1474.
  24. Tedder RS, Gilson RJC, Loveday C, Cameron CH, Garson JA, Kelly GE et al. Hepatitis C virus: Evidence for sexual transmission. BMJ 1991;302:1299-1302.
  25. Benamouzig R, Ezrraty V, Chaussade S. Risk for type C hepatitis through sexual contact. Ann Intern Med 1990; 113(8):638.
  26. Akahane Y, Aikawa T, Sugai Y, Tsuda F, Okamoto H, Mishiro S. Transmission of HCV between spouses. Lancet 1992;339:1059-1060.
  27. Akahane A, Kojima M, Sugai Y, Sakamoto M, Miyazaki Y, Tanaka T et al. Hepatitis C virus in spouses of patients with type C chronic liver disease. Ann Intern Med 1994;120(9):748-752.
  28. Seef LB, Alter HJ. ¿Transmisión conyugal del virus de la hepatitis C? Ann Intern Med Edición Mexicana 1994; 2(4):163-165.
  29. Fried MW, Shindo M, Fong T-L, Fox PC, Hoofnagle JH, Bisceglie MD. Absence of hepatitis C viral RNA from saliva and semen of patients with chronic hepatitis C. Gastroenterology 1992;102:1306-1308.
  30. Melbye M, Biggar RJ, Wantzin P, Krogsgaards K, Ebbesen P, Becker NG. Sexual transmission of hepatitis C virus: Cohort study (1981-1989) among European homosexual men. BMJ 1990;301:210-212.
  31. Weinstock HS, Bolan G, Reingold AL, Polish LB. Hepa¬titis C virus infection among patients attending a clinic for sexually transmitted diseases. JAMA 1993;269(3): 392-394.
  32. Terada S, Katayama K. Minimal hepatitis C infectivity in semen. Ann Intern Med 1992;117(2):171.
  33. Everhart JE, Di Bisceglie AM, Murray LM, Alter HJ, Melpolder JJ, Kuo G et al. Risk for non-A, non-B (type C) hepatitis through sexual or household contact with chronic carriers. Ann Intern Med 1990;112(7):544-545.
  34. Osmond DH, Padian NS, Sheppard HW, Glass S, Shiboski SC, Reingold A. Risk factors for hepatitis C virus seropositivity in heterosexual couples. JAMA 1993;269(3):361-365.
  35. Farci P, Alter HJ, Miller RH, Shih MJ, Jett B, Purcell RH. A long-term study of hepatitis C virus replication in non-A, non-B hepatitis. N Engl J Med 1991;325(2): 98-104.

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